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L'emergere delle farfalle Phengaris dai nidi delle formiche

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Le farfalle del Phengaris genere (noto anche come Maculinea) sono noti per essere parassiti della covata. Durante il quarto stadio, i bruchi lasciano la loro pianta alimentare e imitano le larve di formica, costringendo le formiche a riportarle al loro nido come se fossero larve di formica sfuggite.

Mentre sono nel nido, i bruchi imitano le larve delle formiche per mezzo sia di sostanze chimiche di superficie che di mimetismo acustico (incluso, lo capisco, mimando i suoni emessi dalle regine!). trovare qualsiasi riferimento al fatto che (o addirittura potrebbe!) impegnarsi in un continuo mimetismo chimico.

Ma non riesco a trovare nulla in letteratura riguardo all'emergere della farfalla adulta dalla pupa e all'uscita dal formicaio. Un libro non accademico e alcune pagine web affermano che l'alcon blue (Phengaris alcol) e blu alcon di montagna (Phengaris ribelli) gli adulti non sono più impegnati in alcuna forma di mimica a questo punto e possono essere attaccati dalle formiche. Questi resoconti differiscono sulla probabilità di un attacco, sul pericolo in cui si trova la farfalla e sul livello di protezione offerto dalle squame della farfalla.

Le pagine web che menziono appartengono a un ricercatore dell'Università di Copenhagen (Dr. David Nash) che ha pubblicato lavori in questo campo. Ciò suggerisce che l'affermazione è probabilmente corretta.

Detto questo, nessuna delle pubblicazioni peer-reviewed di cui è stato coautore sembra menzionarlo e ciascuna delle due pagine Web crea un'impressione diversa sul livello di pericolo coinvolto:

"Se una formica cerca di mordere la farfalla, otterrà solo un boccone di scaglie". afferma uno, suggerendo che c'è poco che le formiche possono fare per danneggiare o ostacolare la farfalla. Ma gli altri stati "L'adulto deve uscire rapidamente dal formicaio per evitare che le formiche lo uccidano".

Il libro è scritto da qualcun altro. Cita tre articoli, che discutono delle larve/pupe e delle formiche. Ma nessuno di questi ha informazioni su questo argomento specifico.

Un articolo di Elfferich fornisce alcune informazioni in caso di Phengaris nauseante, il cosiddetto "blu scuro grande". L'autore afferma: "Le farfalle uscivano sempre tra le 00.00 e le 06.00 e uscivano dal nido... Durante la notte c'era solo una piccola attività delle formiche e non c'era un vero comportamento aggressivo... possiamo concludere che nessun feromone per ridurre l'aggressività delle formiche è prodotto dal la farfalla."

Alcuni libri pubblicati (non dalla letteratura accademica) affermano che il "grande blu" (Phengaris arion) continua acustica e (secondo un libro) mimica chimica. Lungi dall'essere in pericolo, due dei libri affermano di essere scortati fuori dalle formiche come se agissero come una guardia del corpo!

Credo che questo sia probabilmente vero. La ragione di ciò è che due dei libri (pubblicazione 2008 e 2010 descrivevano discussioni tra gli autori e Jeremy Thomas, un professore di Oxford che ha pubblicato ricerche in questo campo. In effetti, la ricerca del professor Thomas ha identificato la dipendenza della farfalla dalle formiche, le ragioni del suo declino nel Regno Unito, ed è stato in grado di reintrodurre la specie dopo che si è estinta nel Regno Unito. L'altro libro (pub. 2014) ha menzionato ripetutamente il professor Thomas e ha descritto un suo libro come "Uno dei libri essenziali sulla fauna selvatica".

Anche così, non ho accesso a materiale in cui il professor Thomas o uno dei suoi colleghi lo affermano invece di essere semplicemente menzionati da altri. Quindi sono ancora informazioni di seconda mano che ne coprono solo una Phengaris specie.

E per complicare ulteriormente le cose, in un documento che precede i tre libri, Thomas e altri ricercatori hanno affermato che Phengaris arion e Phengaris teleius (poco grande blu) adulti "non mostrano alcuna interazione con le formiche dopo l'eclosione dalle pupe nelle cellule esterne dei nidi di Myrmica, da cui emergono mentre le formiche sono quiescenti al mattino presto".

Qualcuno sa di fonti peer-reviewed che confermano, per le varie specie, se:

  • La farfalla adulta continua a dedicarsi al mimetismo?
  • Che sia chimico, acustico o entrambi?
  • È più probabile che le formiche ora si rendano conto che si tratta di un intruso e potrebbero attaccarlo?
  • Quanto è probabile questo?
  • In che pericolo corrono le farfalle, se sì?
  • Alcuni account affermano che il alcon/ribellione ha squame che rendono impossibile afferrarle per le formiche attaccanti. Altri si riferiscono alle squame che li proteggono dall'essere morsi. Se questi attacchi sono un rischio, quanto è protetta la farfalla e gli attacchi delle formiche arrabbiate riescono ancora a passare?

Ho esaminato troppi documenti per elencarli qui, ma le mie fonti includono:

Senza paywall:

Barbero F, Thomas JA, Bonelli S, Balletto E e Schönrogge K. (2009). Le formiche regine emettono suoni distintivi che vengono imitati da un parassita sociale delle farfalle. Scienza 06 febbraio 2009: vol. 323, Numero 5915, pp. 782-785. DOI: 10.1126/scienza.1163583

Thomas JA, Schönrogge K e Elmes GW. (2005). Specializzazione e associazioni di accoglienza dei parassiti sociali delle formiche. In: Ecologia evolutiva degli insetti: Atti del 22° Simposio della Royal Entomological Society (Fellowes M.D.E., Holloway G.J. e Rolff J., Eds). 475-514

Als TD, Nash DR e Boomsma JJ. (2001). Adozione di parassiti Maculinea alcon bruchi (Lepidoptera : Lycaenidae) per tre mirmica specie di formiche. Comportamento animale, 62, 99-106. https://doi.org/10.1006/anbe.2001.1716

Akino T, Knapp JJ, Thomas JA e Elmes GW. (1999). Mimetismo chimico e specificità dell'ospite nella farfalla Maculinea ribelli, un parassita sociale di mirmica colonie di formiche. 266 Proc. R. Soc. Londra. B. http://doi.org/10.1098/rspb.1999.0796

Elfferich NO. (1998). Nuovi fatti sulla storia della vita del grande blu scuro Maculinea nauseante (Lepidoptera: Lycaenidae) ottenuto dall'allevamento con mirmica formiche nei nidi di gesso. DEINSEA 4: 97-102. ISSN 0923-9308

Paywalled:

Elmes GW, Thomas JA e Wardlaw JC. (1991). larve di Maculinea ribelli, una grande farfalla blu e la loro mirmica formiche ospiti: modelli di crescita e sopravvivenza del bruco. Giornale di Zoologia, 224: 79-92. doi:10.1111/j.1469-7998.1991.tb04789.x

Elmes GW, Thomas JA e Wardlaw JC. (1991). larve di Maculinea ribelli, una grande farfalla blu, e la loro mirmica formiche ospiti: adozione selvaggia e comportamento nei formicai. Giornale di Zoologia, 223: 447-460. doi:10.1111/j.1469-7998.1991.tb04775.x


Ho inviato email ad alcuni dei vari ricercatori che hanno lavorato ai documenti che ho citato. Jeremy Thomas e Judith Wardlaw si sono presi del tempo fuori dai loro impegni (probabilmente molto impegnati!) per rispondere e mi hanno inviato risposte molto dettagliate e copie di documenti a cui non avevo accesso. Grazie alle loro risposte, sono in grado di pubblicare una risposta alla mia domanda.

La dottoressa Wardlaw, nel corso della sua ricerca sulla Phengaris ribelli (mountain alcon blue) specie, aveva:

"si occupava di centinaia di bruchi ribelli e li allevava dalla pupa fino all'età adulta. Ho visto il loro emergere dai formicai in cattività dove erano intrappolati insieme in camere senza mezzi di fuga. Ho anche incontrato molti nidi in natura. Nei nidi naturali i i bruchi tendono a strisciare nelle camere superiori in preparazione per l'impupamento e l'eventuale emergenza e spesso si tratta di camere strette che non hanno un numero enorme di lavoratori presenti.Le formiche rispondono agli squittii ecc. delle pupe e le assistono; quando l'emergenza è imminente - molto dimenarsi e aumentare i suoni emessi - il mio chiaro ricordo è che le formiche sono quasi stordite e si disperdono lontano dalle pupe - le farfalle emergenti non vengono affatto molestate dalle formiche anche se possono rivisitare i casi delle pupe per leccare eventuali liquidi corporei residui che possono essere espulsi al momento dell'eclosion.Quando hanno incontrato le farfalle emergenti, non ho mai visto alcuna ostilità mostrata loro così stuzzicante per lei le scale fungono da protezione o meno, non sembrava essere un problema."

Il professor Thomas ha detto questo riguardo a P. alcon, P. arione due nonPhengaris blues:

"Il film migliore e più naturale sull'emergenza degli adulti in un formicaio è il film di Netflix "Dai deserti alle praterie" nella loro serie "Il nostro pianeta"... di David Attenborough (NB, alcuni dei copioni che gli hanno fornito hanno lievi imprecisioni quindi ignora il commento: non mi è stato mostrato il copione finale!).C'è una sequenza su Alcon large blues di circa 2/3 in... Mostra le formiche piuttosto eccitate mentre la farfalla adulta inizia a sfondare la pupa - ma sempre benigna e non minaccioso - e poi indifferente ad esso quando emerge e striscia in superficie per far saltare le ali, non accompagnato da formiche.Questa è anche la mia osservazione di P. arion (cioè molto diverso dal blu tempestato d'argento che è teso durante la chiusura). Il comportamento con Large Blues è coerente con il possesso di un organo stridulo sulla pupa, che produce suoni che imitano quelli della formica regina, e questo trasmetterà senza dubbio i suoni "Io appartengo" alle formiche operaie mentre il caso pupa si divide, ma no successivamente. Abbiamo registrazioni di questo dall'Adonis Blue che ha un organo simile al grande."

(The Silver-Studded Blue e Adonis Blue hanno relazioni mutualistiche con i loro ospiti di formiche. Non sono parassiti. Non ho Netflix, quindi non posso fornire un collegamento a quel video.)

In caso di Phengaris nauseante, si noti che la ricerca pubblicata da Elfferich (che ho citato nella mia domanda) testimonia la stessa cosa. Non esiste un meccanismo di difesa evidente sull'adulto appena emerso, ma non è in alcun tipo di pericolo dalle formiche e non ne ha bisogno. Notare anche la citazione del libro in cui il prof. Thomas afferma che lo stesso vale per Phengaris teleius.

In un commento alla mia domanda, ho menzionato Liphyra brassolis. Questa specie di farfalla parassita anche le formiche e fa fare affidamento su squame sciolte per difendersi dalle formiche dopo essere emerse. Se segui il link PDF in quel commento, include fotografie della farfalla appena emersa con queste squame. Include anche una fotografia di una formica che ha cercato di attaccare la farfalla, e quindi si è anche ricoperta di squame.

Quelle squame sono molto evidenti, sia sulla farfalla che sulla formica, e non c'era certamente niente di simile in nessuno dei video che ho visto del Phengaris emergenze:

"La grande farfalla blu adottata dalle formiche" - BBC Earth. Questo si concentra su P. arion.

Un estratto da "Life in the Undergrowth", presentato da David Attenborough.

Dietro le quinte delle riprese degli interni del formicaio per Netflix "Our Planet".

Non sono riuscito a trovare un'immagine con licenza adeguata del L. brassolis coperto di scaglie sciolte, quindi non posso includerne uno in questa risposta. Ma come ho detto, puoi semplicemente fare clic sul collegamento PDF per vederlo. Inoltre, ci sono alcune foto spettacolari delle ali inferiori della farfalla a:

https://the-butterfly675.blogspot.com/2009/05/another-re-discovery-for-singapore.html

https://www.ifoundbutterflies.org/sp/1094/Liphyra-brassolis

http://www.butterflycircle.com/checklist/showbutterfly/224

http://www.samuibutterflies.com/insects/butterflies/lycaenidae/liphyrabrassolisbrassolis/

L'unica prova credibile che l'adulto Phengaris sono minacciati dalle formiche è quella dichiarazione non supportata sulla pagina web dell'Università di Copenaghen di David Nash. Ho inviato un'e-mail al dottor Nash, ma non ho ricevuto risposta. Tuttavia, sono convinto che l'affermazione non sia corretta.

Al contrario, abbiamo una grande quantità di prove che i vari Phengaris le specie non corrono alcun pericolo per le formiche dopo essere emerse dalle loro pupe, e non hanno né necessitano di un meccanismo di difesa basato su squame sciolte. Sono abbastanza fiducioso in questo che lo pubblico come mia risposta.

Per inciso, ho anche guardato il Icneumon eumerus specie di vespa parassitoide, che depone le uova nei bruchi di P. ribelli (e forse anche P. alcon, non ne sono sicuro.) Dopo la schiusa e aver mangiato il suo ospite pupato dall'interno, la vespa adulta alla fine emerge dalla crisalide della farfalla.

Secondo un documento del 1993 (citato di seguito), l'emergente vespa è attaccato dalle formiche! Emette un allomone che fa sì che la maggior parte delle formiche si attacchino a vicenda, ma quelle più vicine alla vespa la attaccheranno comunque. Si affida alla sua corazza per tenerlo al sicuro da questi mentre lascia il nido.

Le formiche mostreranno in seguito una qualche forma di comportamento aggressivo nei confronti della crisalide vuota, qualcosa che non fanno nei confronti di quelle da cui emergono le farfalle non parassitate.

Riferimento (paywall):

  • Thomas JA e Elmes GW. (1993). Ricerca specializzata e uso ostile degli allomoni da parte di un parassitoide il cui ospite, la farfalla Maculinea ribelli, abita i nidi delle formiche. Comportamento animale, vol. 45, Numero 3, pp. 593-602. https://doi.org/10.1006/anbe.1993.11069

Astratto

La specificità della specializzazione di Phengaris Doherty, 1891 bruchi alle loro formiche ospiti non è ancora completamente compreso. In questo rapporto, riassumiamo tutti i record disponibili di Phengaris nei formicai della Repubblica Ceca. P. alcon (Denis & Schiffermüller, 1775) è stato trovato esclusivamente in nidi di Myrmica scabrinodis Nylander, 1846 in quattro siti e uno P. nausitous (Bergsträsser, 1779) il bruco è stato trovato in un nido di M. scabrinodis . Secondo i documenti pubblicati, P. nausitous può usare M. scabrinodis ai bordi della sua gamma ma dovrebbe essere adattato esclusivamente a M. rubra (Linnaeus, 1758) al centro del suo areale. Nessun record di P. arion (Linneo, 1758), P. teleius (Bergsträsser, 1779) e P. alcon popolazioni che si nutrono Gentiana cruciata ( Genzianacee ) (“ P. ribelli ”) sono disponibili dalla Repubblica ceca.


L'emergere delle farfalle Phengaris dai formicai - Biologia

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Risultati

Il clade di DNA di ciascuna delle 99 colonie di formiche raccolte dalle sei Phengaris habitat è stato identificato mediante analisi NJ (neighbour-joining) di sequenze di 470 bp del mitocondrio COI gene (Fig. S1). Abbiamo scoperto che quattro appartenevano al clade L1, 67 al clade L2 e 28 al clade L3 (Tabella 1). Quindi, L2 era il clade dominante nel P. teleius habitat delle praterie (86,2–100%) e nei boschi P. arionides habitat, tutte le colonie di formiche appartenevano al clade L3 (Tabella 1). Queste preferenze di habitat dei cladi delle formiche sono congruenti con i risultati di Ueda, et al. 18 .

Successivamente abbiamo identificato il clade di DNA di ogni colonia di formiche parassitate da Phengaris bruchi. Le quattro colonie di formiche parassitate da P. teleius apparteneva a L2, e le tre colonie di formiche parassitate da P. arionides apparteneva a L3 (tabella 1). Sebbene la dimensione del campione sia troppo piccola per i test statistici, in base alle preferenze dell'habitat delle formiche e alla frequenza dei parassiti Phengaris bruchi, concludiamo provvisoriamente che P. teleius parassitizza le colonie L2 e P. arionides parassita le colonie L3 in condizioni naturali. Per determinare la specificità dei giapponesi Phengaris—Myrmica interazione più definitiva, è essenziale un campionamento aggiuntivo. Durante questo studio, però, abbiamo deciso di non raccogliere più esemplari perché abbiamo ritenuto che ulteriori raccolte rischiassero di impoverire eccessivamente le popolazioni sia di farfalle che di formiche.


I bruchi usano le formiche come babysitter delle farfalle

Al momento c'è un clima così caldo e meraviglioso nel Regno Unito, ho pensato che fosse ora di festeggiare con un altro post di farfalle! In particolare, volevo dare un'occhiata più da vicino alla farfalla Phengaris arion, che è conosciuta più comunemente come Large Blue.

C'è un clima così caldo nel Regno Unito in questo momento, ho pensato che fosse ora di festeggiare con un altro post di farfalle! Volevo in particolare dare un'occhiata più da vicino alla farfalla Phengaris arion che è piuttosto poco fantasioso conosciuto più comunemente come Large Blue.

Sfortunatamente il Large Blue si è estinto nel Regno Unito nel 1979. È stato introdotto con successo nel sud-ovest dell'Inghilterra dalla Svezia, ma non ne ho mai visto uno. Affinché la reintroduzione abbia successo, la farfalla non ha solo bisogno dell'habitat e degli alimenti corretti per prosperare, ma ha anche bisogno della presenza di una specie di formica rossa chiamata Myrmica sabuleti.

Le farfalle hanno bisogno delle formiche poiché le usano per l'assistenza all'infanzia gratuita. I grandi bruchi blu non sono né grandi né blu, ma imitano da vicino l'aspetto delle larve di formica rossa. Sono anche in grado di imitare i suoni delle larve delle formiche e secernono sostanze chimiche che fanno credere alle formiche che il bruco sia uno dei loro figli. Di conseguenza, le formiche riporteranno i bruchi nel loro nido. Alcune specie di farfalle azzurre imitano così bene le larve di formiche che le formiche porteranno loro cibo e si prenderanno cura di loro finché non saranno pronte per impuparsi e trasformarsi in una crisalide. Il Large Blue è leggermente meno sofisticato. Una volta dentro, il bruco si aggira intorno alla periferia del nido, dove è protetto dai predatori, avventurandosi occasionalmente al centro del nido per banchettare con le larve di formica. È anche in grado di imitare il suono della formica regina per evitare che venga rilevato.

Nonostante sia protetto dai predatori esterni nella sicurezza del formicaio, questa strategia non è perfetta per la sopravvivenza. La relazione è altamente specifica per specie se il bruco viene raccolto dalla specie sbagliata di formica rossa è probabile che venga ucciso e mangiato all'interno del nido.Anche con l'ospite corretto c'è una pressione selettiva incredibilmente forte verso il perfetto mimetismo, poiché tutti i bruchi che rendono sospettose le formiche verranno identificati come intrusi e uccisi. Ciò diventa più probabile man mano che il bruco cresce, poiché finisce per diventare molto più grande delle larve di formica che sta cercando di imitare.

La ricerca indica che 230 grandi larve e un minimo di 354 mirmica sono necessari lavoratori per garantire la sopravvivenza di una grande farfalla blu! Poiché questi sono molto più di quelli che si trovano in un nido, è probabile che il bruco possa spostarsi tra i nidi delle formiche, sopravvivendo alla fame mentre viaggia. Conoscenze e ricerche come queste sono vitali per gli sforzi di conservazione, poiché danno un'idea migliore delle condizioni necessarie per introdurre specie in via di estinzione ed estinte. Una grande popolazione blu sana richiede una popolazione sana di formiche e, a sua volta, porterà a ecosistemi più sani e più diversificati.

Le opinioni espresse sono quelle degli autori e non sono necessariamente quelle di Scientific American.

RIGUARDO AGLI AUTORI)

Biochimico con un amore per la microbiologia, Lab Rat si diverte ad esplorare, leggere e scrivere sui batteri. Essendo finalmente riuscita a staccarsi dall'università, ora lavora per una piccola azienda a Cambridge dove trasforma i dati in parole gestibili e grafici fantastici.


Specificità ospite-formica di grandi farfalle blu in via di estinzione (Phengaris spp., Lepidoptera: Lycaenidae) in Giappone

Le grandi farfalle blu, Phengaris (Maculinea), sono un importante centro di conservazione delle specie in via di estinzione in Eurasia. I bruchi di Phengaris di età avanzata vivono nei nidi delle formiche Myrmica e sfruttano le risorse della colonia di formiche, e sono specializzati in specifiche specie di formiche ospiti. Ad esempio, si pensa che l'estinzione locale di P. arion nel Regno Unito sia stata dovuta alla sostituzione della sua specie di formica ospite con un congenere meno adatto, a seguito di cambiamenti nell'habitat. In Giappone, Myrmica kotokui ospita i bruchi di P. teleius e P. arionides. Abbiamo recentemente dimostrato, tuttavia, che la specie morfologica M. kotokui comprende in realtà quattro cladi genetici. Pertanto, per determinare a quale gruppo di formiche appartengono gli ospiti di queste due specie giapponesi di Phengaris, abbiamo utilizzato il codice a barre COI mitocondriale di esemplari di M. kotokui provenienti da colonie negli habitat di P. teleius e P. arionides per identificare il clade di formiche effettivamente parassitato. dai bruchi di ogni specie. Abbiamo scoperto che queste due specie di farfalle parassitano diversi cladi di formiche all'interno di M. kotokui.

Cifre

Figura 1. A Phengaris arionidi bruco che si alimenta...

Figura 1. A Phengaris arionidi bruco che si nutre di larve appartenenti al clade L3 di…


Le farfalle Phengaris (Maculinea) alcon depositano le loro uova su piante alte con molti grandi boccioli in prossimità delle formiche Myrmica

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Risultati della ricerca : Contributo alla rivista › Articolo › Academic › peer-review

T1 - Le farfalle Phengaris (Maculinea) alcon depositano le loro uova su piante alte con molti grandi boccioli in prossimità delle formiche Myrmica

N2 - La sopravvivenza delle uova e delle larve dipende dalla selezione del sito di ovideposizione delle loro madri. Nelle farfalle mirmecofile obbligate, ci si aspetta che sia la fenologia della pianta ospite che la presenza della formica ospite influenzino la decisione su dove depositare le uova. L'importanza della presenza di formicai nella selezione del sito di ovideposizione delle farfalle di Phengaris è, tuttavia, molto dibattuta. Abbiamo studiato l'ovideposizione nella più grande popolazione di alconi di Phengaris (Maculinea) in Portogallo, sfruttando Gentiana pneumonanthe come pianta ospite e Myrmica aloba come formica ospite. Abbiamo raccolto dati fenologici sulle piante e registrato la presenza e il numero di uova su piante con e senza formiche Myrmica vicine durante il periodo di volo della farfalla. Le femmine hanno ovidepositato su piante alte con molti boccioli alti, mentre la presenza di nidi di formica ospite ha influenzato debolmente l'oviposizione su piante dove la probabilità di trovare formiche a distanza ravvicinata era alta. Inoltre, le piante più grandi con molti boccioli alti vicino ai nidi delle formiche ospiti hanno ricevuto più uova. Non è stato trovato uno spostamento dell'ovideposizione dipendente dalla densità poiché la proporzione di gemme non infettate da uova non differiva tra piante con o senza formiche, mentre le caratteristiche delle piante hanno avuto un effetto. Le piante alte con molti boccioli grandi erano associate a una precedente ovideposizione. I nostri risultati suggeriscono che le femmine di P. alcon in Portogallo scelgono piante di genziana per l'ovideposizione principalmente in base alle caratteristiche della pianta, mentre la vicinanza delle formiche ha avuto un effetto debole. Inoltre, il nostro studio mostra che testare l'ipotesi dell'ovideposizione mediata dalle formiche richiede di adescare le formiche più di una volta.

AB - La sopravvivenza delle uova e delle larve dipende dalla selezione del sito di ovideposizione delle loro madri. Nelle farfalle mirmecofile obbligate, ci si aspetta che sia la fenologia della pianta ospite che la presenza della formica ospite influenzino la decisione su dove depositare le uova. L'importanza della presenza di formicai nella selezione del sito di ovideposizione delle farfalle di Phengaris è, tuttavia, molto dibattuta. Abbiamo studiato l'ovideposizione nella più grande popolazione di alconi di Phengaris (Maculinea) in Portogallo, sfruttando Gentiana pneumonanthe come pianta ospite e Myrmica aloba come formica ospite. Abbiamo raccolto dati fenologici sulle piante e registrato la presenza e il numero di uova su piante con e senza formiche Myrmica vicine durante il periodo di volo della farfalla. Le femmine hanno ovidepositato su piante alte con molti boccioli alti, mentre la presenza di nidi di formica ospite ha influenzato debolmente l'oviposizione su piante dove la probabilità di trovare formiche a distanza ravvicinata era alta. Inoltre, le piante più grandi con molti boccioli alti vicino ai nidi delle formiche ospiti hanno ricevuto più uova. Non è stato trovato uno spostamento dell'ovideposizione dipendente dalla densità poiché la proporzione di gemme non infettate da uova non differiva tra piante con o senza formiche, mentre le caratteristiche delle piante hanno avuto un effetto. Le piante alte con molti boccioli grandi erano associate a una precedente ovideposizione. I nostri risultati suggeriscono che le femmine di P. alcon in Portogallo scelgono piante di genziana per l'ovideposizione principalmente in base alle caratteristiche della pianta, mentre la vicinanza delle formiche ha avuto un effetto debole. Inoltre, il nostro studio mostra che testare l'ipotesi dell'ovideposizione mediata dalle formiche richiede di adescare le formiche più di una volta.


Mirmica Le formiche e i loro parassiti delle farfalle con particolare attenzione alla comunicazione acustica

Circa 10.000 specie di artropodi vivono come parassiti sociali delle formiche e hanno sviluppato una serie di meccanismi che consentono loro di penetrare e sopravvivere all'interno dei formicai. mirmica le colonie, in particolare, sono sfruttate da numerosi parassiti sociali, e la presenza della loro covata svernante, nonché della loro poliginia, contribuisce a renderle più vulnerabili alle infestazioni. Farfalle del genere Maculinea sono tra i più indagati mirmica inquilini. Questi licenidi sono noti per i loro cicli biologici molto complessi. Maculinea le specie sono parassiti obbligati che dipendono da una particolare pianta alimentare e da uno specifico mirmica specie per la loro sopravvivenza. Maculinea le larve sono adottate da mirmica formiche, che sono indotte ad accoglierle nei loro nidi mediante mimetismo chimico. Quindi il parassita trascorre i successivi 11-23 mesi all'interno del formicaio. Imitando l'emissione acustica delle formiche regine, Maculinea i parassiti non solo riescono a integrarsi, ma raggiungono il rango più alto all'interno della colonia. Qui esaminiamo la biologia di Maculinea/Myrmica sistema con un focus speciale su alcune recenti scoperte riguardanti i loro modelli acustici.

1. Farfalle e formiche

La maggior parte dei mirmecofili sono commensali o mutualisti, che vivono indisturbati o addirittura attivamente protetti all'interno delle aree di foraggiamento o dei territori delle formiche [1-3]. La loro ecologia funzionale ed evolutiva, così come la loro diversità davvero sorprendente, sono state riviste da Wasmann [4], Donisthorpe [5], Hinton [6], Malicky [7], Hölldobler e Wilson [1], DeVries [8, 9 ], Fiedler [10, 11], Pierce et al. [12], e altri.

Le interazioni che si sono evolute tra insetti e formiche vanno da libere associazioni facoltative a dipendenza obbligata (per quanto riguarda le farfalle, vedi [3, 11, 13, 14]). I nidi di artropodi eu-sociali, inclusi insetti come formiche, api, vespe o termiti, sono difesi in modo aggressivo dai predatori e dagli intrusi. Di conseguenza, questi nidi forniscono rifugi molto sicuri per qualsiasi organismo delle dimensioni di una formica che ha sviluppato gli adattamenti necessari per penetrarli e per essere accettato come "sé" dalla casta dei lavoratori [4, 5, 15]. Circa 10.000-15.000 morfospecie di insetti si sono evolute come parassiti sociali delle formiche, rappresentando così una parte significativa della biodiversità mondiale. Tuttavia, nonostante le numerose specie, la maggior parte dei parassiti sociali delle formiche sono estremamente rari o localizzati, rispetto all'abbondanza e alla distribuzione non solo dei loro ospiti di formiche, ma anche di altri simbionti, che interagiscono liberamente con le formiche [1, 16, 17].

La mirmecofilia è molto diffusa tra i Lepidotteri, in particolare per quanto riguarda i Riodinidae e Lycaenidae [9, 12], che sono spesso globalmente indicati come “licaenoidi” [10], e che costituiscono circa il 30% di tutti i Papilionoidea conosciuti [18]. Le loro relazioni con le formiche possono essere mutualistiche o parassitarie e variano da facoltative a strettamente obbligate. Nel caso dei mirmecofili facoltativi, la sopravvivenza delle larve di farfalla non dipende dalla presenza di formiche inservienti e le associazioni sono aspecifiche. In altre parole, questi licenoidi possono utilizzare formiche appartenenti a diverse specie, o addirittura sottofamiglie [11, 12]. Al contrario, nelle associazioni obbligate di formiche, le farfalle immature dipendono dalla presenza delle formiche, almeno in una parte del loro ciclo vitale e le interazioni sono molto più specifiche della specie [11, 12].

Raggiungere uno stile di vita mirmecofilo richiede l'evoluzione di numerosi adattamenti speciali, necessari per evitare l'aggressione delle formiche e per comunicare con le formiche. La cuticola di molte larve di farfalla mirmecofila è più spessa che in altri gruppi di Papilionoidea e la testa può essere retratta sotto una placca sclerificata [7, 19]. Frohawk [20] è stato il primo ad osservare che la maggior parte delle larve di farfalla mirmecofile hanno organi del nettare dorsale (DNO), la cui secrezione di "melata" attira e pacifica le formiche e svolge un ruolo essenziale nel mantenimento della presenza delle formiche [12]. Inoltre, molti bruchi licenoidi possiedono ghiandole epidermiche specializzate, organi poro-cupola e organi tentacolari, le cui secrezioni non sono apparentemente utilizzate direttamente dalle formiche, ma possono in qualche modo manipolare il loro comportamento [21-23]. Inoltre, alcune specie di farfalle producono coorti di altri segnali chimici e/o acustici, che sono coinvolti nelle loro interazioni con le formiche [12].

2. I parassiti: Maculinea farfalle

Uno dei sistemi più studiati in cui vengono indagati entrambi i canali di comunicazione riguarda i parassiti Maculinea larve di farfalla e loro mirmica formiche ospiti (Figure 1(a) e 1(b)) [24-26]. Negli ultimi decenni le farfalle del genere Maculinea (Figura 1(d)) sono diventati "fiore all'occhiello" della conservazione della biodiversità europea [24] e sono percepiti come specie ombrello che coprono molte comunità di praterie [27-29].


(un)
(B)
(C)
(D)
(un)
(B)
(C)
(D) (a) Forager lavoratore di mirmica formica. (b) Trofallassi tra operatore di assistenza e Maculinea larva. (C) Maculinea ribelli pianta alimentare: Gentiana cruciata. (d) Accoppiamento di Maculinea farfalle.

Alcune pubblicazioni recenti [30–32], basate su dati sia molecolari che morfologici, hanno mostrato che specie di Maculinea e Phengaris formano un gruppo monofiletico, dove i tre cinesi Phengaris le specie sono basali. Secondo Fric et al. [32] Maculinea Van Eecke, 1915 dovrebbe essere considerato un sinonimo soggettivo junior di Phengaris Doherty, 1891. Le possibili alternative sono queste Maculinea è, come soggettivamente, considerato sottogenere di Phengaris, o un genere distinto a sé stante.

Dall'altra lo stile di vita obbligato mirmecofilo di Maculinea ha attratto un vasto numero di studi, molti dei quali apparsi su importanti riviste scientifiche. Maculinea è un organismo modello per studi sull'origine e l'evoluzione delle interazioni parassitarie e dei canali di comunicazione ospite-parassita [11, 24-26, 30, 33].

Maculinea hanno anche attirato molta attenzione da un punto di vista conservazionista [34-37]. Per questo motivo alcuni autori hanno chiesto alla Commissione Internazionale di Nomenclatura Zoologica di conservare il nome Maculinea contro Phengaris in tutti i casi in cui i due sono considerati sinonimi soggettivi. La decisione dell'ICZN è ancora in sospeso e continueremo a utilizzare Maculinea piuttosto che Phengaris, almeno per il momento.

Un altro punto è che non sono disponibili prove molecolari per distinguere Maculinea ribelli a partire dal Maculinea alcon e alcuni autori hanno sostenuto che il primo di essi è un ecotipo di M. alcon [32]. Anche in questo caso abbiamo deciso di attenerci all'interpretazione tradizionale che M. alcon e M. ribelli rappresentano cladi (specie) separati e in questo articolo useremo il nome Maculinea ribelli designare ciò che potrebbe rappresentare l'ecotipo xerofilo di M. alcon.

europeo Maculinea specie necessitano di urgenti azioni di conservazione, infatti quattro sono citate nella Lista Rossa Europea delle Farfalle e tre di esse sono incluse nell'Allegato IV della Direttiva Habitat [38, 39]. Questi licenidi sono noti per i loro cicli biologici molto complessi. Maculinea le specie sono tutti parassiti obbligati che dipendono da una particolare pianta alimentare e da uno specifico mirmica specie per la loro sopravvivenza. Dopo aver trascorso 10-15 giorni nutrendosi di una pianta ospite specifica per specie (Figura 1 (c)), le larve di quarto stadio di tutti Maculinea specie cadono a terra e aspettano di essere trovate e trasportate in un formicaio da a mirmica lavoratore [40-44]. Una volta nella colonia di formiche, Maculinea le specie differiscono nella loro strategia alimentare: (i) Maculinea alcon e Maculinea ribelli utilizzano una strategia del "cucù" e sono per lo più alimentati direttamente dai lavoratori che frequentano (trofalassi) [42] (Figure 1 (a) e 1 (b)), sono noti per sperimentare la competizione "contest" ad alta densità [45], (ii) Maculinea arion e Maculinea teleius sono “specie predatorie” e predano direttamente la covata di formiche, sperimentando una competizione “scramble” quando sovraffollate nella colonia ospite [46], mentre (iii) la strategia alimentare di Maculinea nauseante non è stato ancora completamente chiarito, con alcuni autori che suggeriscono la coesistenza di entrambe le strategie "cuculo" e "predatoria" e altri la considerano una specie "cuculo" [24, 47]. Maculinea le larve trascorrono 11 o 23 mesi all'interno delle colonie ospiti. In molte popolazioni sono note due coorti separate di larve che trascorrono uno o due anni all'interno del formicaio [33, 48-50]. Il modello di crescita polimorfico trovato in Maculinea è probabile che le popolazioni si siano evolute per ragioni ergonomiche, o forse per scommesse speculative.

Due sono i momenti chiave del ciclo vitale di queste farfalle: (i) la scelta di una pianta alimentare ottimale su cui deporre le uova e (ii) la prima interazione diretta con le formiche ospiti. Il luogo in cui le femmine depongono le uova è fondamentale per una farfalla mirmecofila, per garantire alla sua covata la possibilità di essere adottata da una specifica formica ospite. Poiché la gamma di foraggiamento delle formiche operaie è limitata, la selezione di un sito di ovideposizione "ideale" richiede che sia lo stadio fenologico della pianta alimentare larvale (idoneità larvale a breve termine) sia la presenza di formiche ospiti adatte (idoneità larvale a lungo termine) siano preso in considerazione. La selezione da parte della femmina di una preziosa pianta da ovideposizione è influenzata da una varietà di fattori. Le piante sono generalmente selezionate dalle femmine in base alla fenologia delle loro gemme, mentre la presenza delle formiche ospiti nelle immediate vicinanze della pianta può essere variamente assicurata a seconda delle situazioni locali e magari della specie. In alcuni casi la pianta ospite e il mirmica condividono una nicchia ecologica simile, così che la loro sovrapposizione garantisce la persistenza della popolazione [51-54]. In altri casi, tuttavia, le farfalle femmine scelgono principalmente quelle piante che si trovano nell'intervallo di foraggiamento delle formiche [55-59]. Per quanto a conoscenza degli autori, non si sa nulla del meccanismo che fornisce alle femmine di farfalla la capacità di discriminare tra le piante ospiti poste all'interno o all'esterno dell'area di foraggiamento di un mirmica colonia.

L'altro punto caldo della ricerca su Maculinea farfalle è la loro specificità ospite con le formiche, sia per la sua rilevanza nelle dinamiche coevolutive sia come sfondo per le strategie di conservazione. Mentre Maculinea bruchi inducono lavoratori di qualsiasi mirmica specie per recuperarli con l'inganno chimico e acustico [26, 60], la loro sopravvivenza fino allo stadio adulto dipenderà in gran parte da quale specie di formiche ha trovato la larva [41-44, 61].

Prima degli anni '70 uno studio non estensivo di Maculinea la specificità dell'ospite ha portato gli scienziati a considerare tutto mirmica specie e, in alcuni casi, altri generi di formiche (ad es. Lasius), come potenziale ospite di queste farfalle. Nei decenni successivi Thomas et al. [61] ha rivelato un chiaro modello di specificità dell'ospite che coinvolge ciascuno dei cinque europei Maculinea specie. Nel loro lavoro gli autori hanno dimostrato che la sopravvivenza di ogni Maculinea la specie era legata al singolo e al diverso mirmica specie di formiche, mentre l'adozione da parte di una specie non ospite ha causato una forte diminuzione del tasso di sopravvivenza di queste farfalle. Più recentemente, la grande quantità di dati raccolti da molti ricercatori in tutta Europa, ha confermato queste linee guida generali, ma ha dimostrato che i modelli di specificità dell'ospite sono molto più complessi e che gli ospiti possono variare geograficamente lungo l'intervallo di ciascuno Maculinea la farfalla. L'unica specie che apparentemente mantiene un singolo ospite è M. nausitous [34, 62, 63], che mostra un chiaro adattamento a Myrmica rubra in tutta la sua distribuzione [47, 61, 62, 64]. L'unica eccezione nota a questo si verifica in Transilvania, dove sfrutta M. scabrinodis come ospite alternativo [65]. Dati su altro Maculinea le specie mostrano uno schema molto più complicato, il che dimostra che la specificità dell'ospite si verifica a livello di popolazione o, almeno, a scala regionale. Diversi lavori hanno dimostrato che M. teleius, M. arion, M. alcon, e M. ribelli può essere adattato localmente ad alcuni mirmica specie precedentemente considerate non ospiti [29, 50, 64-72] e nel caso di queste ultime due specie hanno sviluppato la capacità di sfruttare con successo più di una specie ospite nello stesso sito creando vere e proprie popolazioni ospiti multiple [25, 73].

3. L'ospite: mirmica formiche

mirmica le formiche sono ospiti di Maculinea farfalle, ma le loro colonie sono infestate da numerosi altri parassiti sociali come le larve del sirfide Microdon mirmica (Diptera Syrphidae vedi [74, 75]), o da specie di formiche parassite dello stesso genere [76].Le ragioni di questa apparente asimmetria non sono chiare, ma potrebbero essere correlate al ciclo biologico di queste formiche. Il genere mirmica ha una distribuzione olartica. La maggior parte delle specie, tuttavia, si trova in Europa e in Asia, mentre una proporzione minore si trova in Nord America [77]. Le colonie sono diffuse e possono essere trovate in vari tipi di habitat, come prati, foreste, steppe o montagne [76]. Sebbene la biologia di molti mirmica specie non è stata studiata in dettaglio, sembra che uno stile di vita generale sia comune a tutte le formiche di questo genere [76]. La maggior parte delle colonie contiene in media 200-500 operaie, così come da una a molte regine funzionali [78, 79]. Nuovi nidi possono essere finanziati da una singola regina appena accoppiata o, più spesso, da colonie preesistenti in erba [45]. L'ovideposizione inizia all'inizio della primavera e dura per tutta l'estate, mentre si interrompe in autunno quando la temperatura diminuisce [76]. Una parte delle larve si sviluppa rapidamente ma altre entrano in diapausa e svernano. Quest'ultimo gruppo comprende sia le operaie che tutte le larve potenzialmente ginecologiche [80]. Alcuni di questi tratti della storia della vita di mirmica le formiche li rendono più vulnerabili alle infestazioni di parassiti sociali. Uno dei più importanti è la presenza di larve di formica svernanti particolarmente essenziali per la sopravvivenza dei predatori Maculinea larve, che iniziano la loro crescita intensiva all'interno della colonia ospite all'inizio della primavera e utilizzano la covata di formiche svernanti come risorsa alimentare [49, 81]. Un altro tratto significativo che fa mirmica formiche un ospite adeguato per molti parassiti sociali è che molti mirmica specie vivono in colonie poligami e alcuni di loro come M. rubra, M. ruginodis, o M. rugulosa può contenere un numero relativamente alto di lavoratori [76, 77]. Ciò si traduce in una minore parentela tra i compagni di nido dei lavoratori [78, 82]. Molti studi [83-85] hanno mostrato che un'elevata varianza genetica può essere benefica per le colonie di insetti sociali, ma può anche aumentare la probabilità di essere infestati da parassiti sociali, a causa della maggiore varianza nei segnali di riconoscimento del compagno di nido. È stato indicato che Microdon mutabilis (Linnaeus, 1758) (Diptera: Syrphidae), un parassita sociale di Formica lemani formiche, infesta più spesso le colonie ospiti dove la parentela genetica è più bassa [86]. Una situazione simile è stata riscontrata per le colonie di M. rubra infestato da M. alcon [87]. Pertanto, un costo di poliginia esistente nella maggior parte dei mirmica specie è che i loro segnali di comunicazione della colonia (ad esempio, chimici o acustici) tendono ad essere più ampi ed eterogenei rispetto alle specie di formiche monogine e le loro colonie possono essere più facilmente invase da cheat che imitano questi segnali.

4. Pattern acustico nel Maculinea-Myrmica Sistema

Più la relazione ospite-parassita è messa a punto, più è interessante studiare come si può ottenere l'inganno dell'ospite. La comunicazione degli insetti sociali si basa principalmente su segnali chimici [1], ma viene utilizzato anche il canale acustico, quindi è chiaro che il parassita deve bypassare il sistema chimico e acustico dell'ospite per entrare e vivere nelle sue colonie [88].

Da tempo si è ipotizzato che gli idrocarburi cuticolari svolgano un ruolo fondamentale nel riconoscimento del compagno di nido degli insetti sociali. Tutti gli individui che vivono nella stessa società condividono un bouquet di sostanze chimiche, che funge da "odore di colonia" e consente loro di discriminare tra compagni di nido e estranei. Ulteriori variazioni nel modello di idrocarburi sono associate a differenze di sesso, casta e stadio di sviluppo [89, 90]. Il fatto che i bruchi di Maculinea le farfalle usano il mimetismo chimico per essere adottate e per infiltrarsi nelle colonie dei loro ospiti è stato proposto per la prima volta da Elmes et al. [42], mentre la prima evidenza sperimentale è stata prodotta da Akino et al. [43], che ha scoperto che il profilo chimico di Maculinea ribelli assomiglia più a quello del suo ospite che a quello degli altri mirmica specie.

Sebbene la produzione del suono non sia solitamente la strategia dominante, la comunicazione acustica gioca un ruolo fondamentale in alcuni gruppi di insetti [91]. A seconda del taxon, le produzioni sonore possono avere una serie di funzioni, che vanno dall'attrazione del compagno al corteggiamento, all'aggressione, alla difesa o al reclutamento di raccoglitori, almeno negli insetti sociali. Recentemente, è stato suggerito che i suoni svolgano un ruolo nella modulazione di altri segnali. È stato dimostrato che ciò si verifica almeno nelle api da miele [92-96].

Il ruolo delle stridulazioni nella comunicazione delle formiche è stato a lungo sottovalutato [8, 26], anche a causa della nostra scarsa conoscenza delle strutture coinvolte nella produzione e ricezione dei segnali acustici. Tuttavia, è noto da tempo che si verificano stridulazioni in 4 sottofamiglie di formiche [97, 98]. In queste formiche, i suoni sono prodotti da un organo stridulante minutamente increspato (pars stridens) posizionato sulla parte medio-dorsale del 4° segmento “addominale” e da una punta (plettro) che sporge dal margine posteriore del postpeziolo [26, 99-103 ] (Figura 2(b)). Quando una formica muove il suo addome, le due parti si sfregano l'una sull'altra ed emettono una serie di “fischi” [1, 103, 104]. Le stridulazioni sono variamente definite a seconda del mezzo trasmittente. Sono suoni, se trasmessi dall'aria, o vibrazioni, se trasmessi dal substrato. I mirmecologi credono da tempo che le formiche non possano "sentire" la componente aerea di uno stridulazione ma percepiscano le vibrazioni trasmesse dal substrato [105]. Questa nozione si basava sull'esperienza acquisita all'inizio del XX secolo [106, 107], ed è stata indirettamente confermata novant'anni dopo dalla scoperta di un organo subgenuale in Camponoto formiche [108]. Più recentemente, tuttavia, un articolo fondamentale di Hickling e Brown [105] ha fornito nuovo impulso agli studi sulla possibile percezione dei suoni trasmessi dall'aria riscaldando il dibattito su questo argomento [109, 110]. Hickling e Brown [105] sostengono che le formiche non possono percepire la componente aerea dei suoni a lunga distanza (es. 1 m), ma utilizzano largamente la comunicazione acustica a corto raggio (es. 1 cm).


Morfologia (parte superiore) e suoni (parte inferiore) degli organi acustici di (a) Maculinea ribelli pupa e (b) Myrmica schencki Regina.

La comunicazione acustica svolge un'ampia gamma di ruoli nel comportamento sociale delle formiche, dall'attrazione reciproca alle interazioni tra caste. Nella maggior parte dei casi, questi stimoli sono efficaci solo a piccola distanza e sono utilizzati principalmente come segnali di allarme, per il reclutamento di raccoglitori, richieste di accoppiamento, intimidazioni e “minacce” aposematiche, nonché per modulare altri tipi di segnali [1, 92 , 111-118].

Le funzioni delle stridulazioni sono state studiate in modo intensivo in Atta formiche, dove i richiami delle raccoglitrici sono più frequenti quando si trovano foglie della migliore qualità per colture fungine [119]. mirmica i lavoratori stridulano frequentemente durante la trofallassi, in particolare il lavoratore ricevente, quando il cibo diminuisce [120, 121]. La comunicazione acustica intercaste è stata registrata solo in pochi casi. Regine di accoppiamento di Pogonomyrmex badius stridulare per segnalare ai maschi quando le loro spermateche sono piene [111] mentre, in Atta, gli operai tagliafoglie stridulano quando sono pronti per tornare al nido. Questo comportamento induce gli individui della più piccola casta “minima” ad arrampicarsi sul frammento di foglia dove da lì proteggono le sorelle maggiori dall'attacco di mosche foridi durante il viaggio di ritorno [117]. Fino a poco tempo, non c'era alcuna prova diretta che i diversi membri di una società di formiche producessero suoni distintivi specifici della casta per indurre modelli di comportamento appropriati sia nei compagni che in altre caste. Almeno due studi, tuttavia, hanno suggerito che caste diverse producono segnali distintivi: i maggiori lavoratori di Atta cefaloti emettono suoni più intensi e portano più lontano di quelli dei loro compagni di nido più piccoli [122], mentre lo spazio tra le creste dei pars stridens delle regine supera quello delle operaie in quattro messaggero specie [102].

Le nostre stesse scoperte hanno dimostrato che Myrmica schencki le regine generano suoni distintivi che suscitano maggiori risposte benevole da parte dei lavoratori, rafforzando così il loro status sociale supremo [26, 123]. Questi risultati hanno dimostrato che la comunicazione acustica all'interno della vasta sottofamiglia Myrmicinae (a cui messaggero sp. e mirmica sp. appartengono) è più variabile e trasmette più informazioni sociali all'interno delle colonie di formiche di quanto precedentemente riconosciuto. In questo gruppo, le stridulazioni soddisfano anche la rigorosa definizione adattamentista di comunicazione biologica, in cui sia il segnale che la risposta sono adattivi [26, 124, 125].

Poiché i segnali acustici veicolano informazioni piuttosto complesse, non solo tra formiche operaie mentre si trovano all'esterno della colonia (es. durante il foraggiamento), ma anche all'interno del nido e tra caste, abbiamo avviato una ricerca volta a capire se alcuni parassiti sociali, come le larve di farfalla, potessero interferire con questo sistema di comunicazione. Le larve licenidi, infatti, sono da tempo note per essere in grado di emettere stridulazioni anche se il loro ciclo vitale non è legato in alcun modo alla presenza di formiche, ma i suoni prodotti dalle specie mirmecofile sono più complessi e frequenti di quelli emessi dalle specie non mirmecofile. 22]. Più in generale, tuttavia, sono scarsi gli studi volti a chiarire la funzione della comunicazione acustica interspecifica nei Lepidotteri mirmecofili. La maggior parte di questi studi considerava le stridulazioni delle larve di farfalla come segnali meramente difensivi [6, 126] o, più raramente, come messaggi di aggregazione [127]. I suoni prodotti dalle pupe licenidi e dai bruchi provengono da organi diversi, i primi dagli organi stridulatori a denti e pettine tra il quinto e il sesto segmento [12, 126, 128, 129] (Figura 2(a)), mentre i suoni dei bruchi possono provenire da contrazione muscolare e compressione dell'aria attraverso le trachee [130]. L'acustica delle specie di licenidi mutualistiche non imita ovviamente le stridulazioni delle formiche, e l'attrazione delle formiche è stata dimostrata solo nelle pupe di una specie mutualistica estrema (cioè, Jalmenus evagoras vedi [12, 131]. Al contrario, i richiami larvali di quattro Maculinea le specie sono simili per frequenza cardiaca e larghezza di banda a quelle dei loro ospiti, sebbene il livello di mimetismo apparente sia quello del genere mirmica piuttosto che alle singole specie di formiche ospiti [132]. Lo stesso studio ha dimostrato che mirmica le larve sono mute, suggerendo che in questo tratto Maculinea i bruchi imitano il segnale di una formica adulta, ma non è stata rivelata alcuna relazione causa-effetto diretta (le registrazioni di DeVries et al. [132] erano limitate a formiche operaie e bruchi in difficoltà e non sono state riprodotte alle formiche). studiare il Maculinea ribelli/Myrmica schencki sistema, abbiamo recentemente dimostrato il primo caso di mimetismo acustico in un parassita sociale formica [26]. In particolare abbiamo dimostrato che Maculinea ribelli larve e pupe sono in grado di imitare i suoni prodotti da Myrmica schencki regine (Figure 2(a) e 2(b)), ottenendo così uno status elevato nella gerarchia della colonia ospite. Le regine, che non escono mai dal nido, producono stridulazioni particolari, che attirano le lavoratrici. Esperimenti etologici hanno rivelato che i segnali acustici prodotti da Maculinea ribelli le larve suscitano nelle formiche operaie le stesse risposte benevole di quelle emesse dalle loro regine. Quando le registrazioni di adulti non accentati M. schencki sono stati riprodotti alle culture di laboratorio dei lavoratori, i suoni di entrambe le caste hanno indotto risposte benigne tra cui l'aggregazione e l'antenna all'altoparlante. Inoltre, quando venivano riprodotti i suoni della loro regina, le operaie stavano "in guardia" sull'altoparlante in misura molto maggiore rispetto a quando venivano riprodotti i suoni delle operaie, ciascuno mantenendo la caratteristica postura adottata da un mirmica lavoratore quando si protegge un oggetto di alto valore per la colonia [26]. Maculinea ribelli i bruchi vengono salvati prima della covata di formiche quando una colonia viene disturbata e vengono nutriti preferibilmente per ospitare larve di formiche quando il cibo scarseggia [48]. Né il mimetismo chimico né il loro comportamento da mendicante spiegano il perché M. ribelli i bruchi sono trattati di preferenza per ospitare la covata di formiche. Invece, abbiamo suggerito di utilizzare segnali acustici [26].

Quindi è possibile che il mimetismo acustico non si verifichi in Maculinea ribelli solo, ma piuttosto fornisce un'altra via per l'infiltrazione di altri Maculinea specie, così come per altri insetti mirmecofili [26]. Il mimetismo acustico può anche essere correlato al livello di interazione tra ospite e parassita o può svolgere un ruolo nella specificità dell'ospite. In particolare, nel Maculinea/Myrmica sistema il livello di integrazione dell'ospite all'interno della colonia risulta dalle strategie di foraggiamento dei due distinti parassiti. Nella cosiddetta specie “cuculo”, Maculinea le larve diventano membri perfettamente integrati della colonia, poiché hanno bisogno di essere accudite dalle formiche operaie. Le larve delle specie predatrici, al contrario, predano la covata delle formiche e trascorreranno gran parte della loro vita nascoste nelle camere remote del nido. DeVries et al. [132] mostrò che anche i bruchi dei predatori Maculinea specie producono suoni che sembrano imitare mirmica (lavoratori) stridulazioni, sebbene in natura siano meno strettamente integrati con la società del loro ospite [14], così che potrebbero essere imitazioni acustiche meno perfette dei loro ospiti. Abbiamo testato [124] questa ipotesi confrontando l'acustica di non accentati Maculinea arion bruchi e pupe con quelli delle regine e operaie della sua formica ospite, Myrmica sabuleti, e con i dati ottenuti per Maculinea ribelli e Myrmica schencki, ma non ho trovato prove che M. ribelli è un'imitazione più vicina di M. schencki di M. arion è quello di M. sabuleti [26]. Abbiamo anche confrontato i suoni dell'operaio e della regina di M. sabuletie quelli di altre due formiche, Myrmica scabrinodis e M. schencki, determinare se il sistema di comunicazione acustica distintivo che si verifica nelle diverse caste di M. schencki esiste nei suoi congeneri.

Abbiamo scoperto che le regine stridulanti da due aggiuntivi mirmica specie (cioè M. sabuleti e M. scabrinodis) emettono suoni distinti da quelli dei loro lavoratori utilizzando organi morfologicamente distinti [124]. È interessante notare che i richiami prodotti dalla regina dei tre mirmica specie erano indistinguibili l'una dall'altra, così come le stridulazioni operaie anche in misura minore. Ciò suggerisce che l'acustica gioca poco o nessun ruolo negli spunti usati da mirmica distinguere tra parenti e non parenti, o altre specie di formiche e membri della propria società. Numerosi studi dimostrano infatti il ​​ruolo predominante degli stimoli chimici e dell'odore gestalt nel riconoscimento delle colonie o tra stati fisiologici all'interno di una società di formiche [1]. Tuttavia, i nostri risultati recenti suggeriscono che la comunicazione acustica, isolatamente, è in grado di segnalare almeno la casta e lo stato di un membro della colonia, nonché di indurre un comportamento appropriato nei suoi confronti da parte dei lavoratori che lo frequentano [124]. In altre parole, il mimetismo acustico è di genere piuttosto che specifico di specie, come DeVries et al. [132] ha concluso. Non abbiamo ancora studiato se le diverse caste di mirmica le formiche hanno risposto in modo diverso quando hanno riprodotto gli stessi suoni, anche se questo sembra probabile, perché Myrmica schencki la regina risponde in modo aggressivo quando viene presentata a Maculinea ribelli pupe (che imitano i suoni della regina) mentre le operaie le accudiscono dolcemente [26].

5. Osservazioni conclusive

A nostra conoscenza, sebbene possano esistere 10.000 specie di parassiti sociali delle formiche [24] in particolare tra i coleotteri, i ditteri e i lepidotteri [1], il mimetismo acustico è stato raramente esaminato al di fuori del caso di Maculinea. Insieme a Di Giulio e ai suoi collaboratori, abbiamo recentemente censito le emissioni acustiche di Paussus favieri (Coleoptera, Paussinae), un coleottero paussine mirmecofilo che vive nei nidi della formica Pheidole pallidula [133]. La presenza di organi stridulatori nei membri della tribù dei coleotteri mirmecofili Paussini è nota da tempo. Tuttavia, a causa della rarità di questi coleotteri e delle difficoltà nell'allevarli in cattività, i suoni emessi da questi organi non sono mai stati studiati, così come il loro significato biologico. La complessità di di P. favieri repertorio sonoro suggerisce che ha un ruolo importante nella sua interazione con P. pallidula.

Crediamo fermamente che l'implementazione di studi sulla comunicazione acustica porterà a significativi progressi nella nostra comprensione dei complessi meccanismi alla base dell'origine, dell'evoluzione e della stabilizzazione delle relazioni ospite-parassita. Per migliorare la nostra comprensione di quanto sia importante e quanto sia generalizzata la mimica acustica, dobbiamo anche chiarire quali strutture sensoriali sono coinvolte nei processi di percezione del suono, sia nelle formiche regine che in quelle operaie. Nessuno, finora, ha mai indagato sulla possibilità che le larve e le pupe dei licenidi mirmecofili possano percepire i suoni emessi dai conspecifici, o dalle loro formiche ospiti. A questo proposito vale la pena notare che alcune delle più importanti ricerche sul ruolo dei peli filiformi nella percezione del suono (es., [134, 135]) sono state condotte su Barathra brassicae (Lepidotteri: Nottuidi). Le larve di questa falena, infatti, sono in grado di rilevare le vibrazioni prodotte da una vespa parassitoide, dai loro peli toracici.

Ringraziamenti

Gli autori desiderano ringraziare tutti i colleghi del progetto MacMan. La ricerca è stata condotta nell'ambito del progetto CLIMIT (Climate Change Impacts on Insects and Their Mitigation [37]) finanziato da DLR-BMBF (Germania), NERC e DEFRA (UK), ANR (Francia), Formas (Svezia), e Swedish EPA (Svezia) attraverso il FP6 BiodivERsA Eranet nonché nell'ambito del progetto A Multitaxa Approach to Study the Impact of Climate Change on the Biodiversity of Italian Ecosystems finanziato dal Ministero dell'Università e della Ricerca (MIUR).

Riferimenti

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Diritto d'autore

Copyright © 2012 F. Barbero et al. Questo è un articolo ad accesso aperto distribuito sotto la Creative Commons Attribution License, che consente l'uso, la distribuzione e la riproduzione senza restrizioni con qualsiasi mezzo, a condizione che l'opera originale sia adeguatamente citata.


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Comunità batteriche all'interno Phengaris (Maculinea) alcon bruchi sono spostati in seguito alla transizione dalla vita solitaria al parassitismo sociale di mirmica colonie di formiche

È noto che i simbionti batterici facilitano un'ampia gamma di processi fisiologici e interazioni ecologiche per i loro ospiti. Nonostante ciò, i bruchi con storie di vita molto diverse sembrano mancare del microbiota residente. La fisiologia intestinale, gli enzimi digestivi endogeni e le interazioni sociali limitate possono contribuire a questo modello, ma le conseguenze dei cambiamenti nell'attività sociale e nella dieta sul microbiota dei bruchi sono in gran parte sconosciute. Phengaris alcol i bruchi subiscono cambiamenti sociali e dietetici particolarmente drammatici quando parassitano mirmica colonie di formiche, che passano rapidamente da erbivori solitari a formiche (cioè ricevendo rigurgiti ricchi di proteine ​​attraverso la trofallassi). Questa storia di vita unica fornisce un modello per studiare le interazioni tra vita sociale, dieta e microbiota dei bruchi. Qui, abbiamo caratterizzato e confrontato le comunità batteriche all'interno P. alcon bruchi prima e dopo la loro associazione con le formiche, utilizzando il sequenziamento dell'amplicone dell'rRNA 16S e la PCR quantitativa. Dopo essere stato adottato da formiche, comunità batteriche all'interno P. alcon i bruchi si sono spostati sostanzialmente, con un aumento significativo della diversità alfa e una maggiore coerenza nella composizione della comunità batterica in termini di dissomiglianza beta. Abbiamo anche caratterizzato le comunità batteriche all'interno delle loro formiche ospiti (Myrmica schencki), pianta alimentare (Gentiana cruciata), e terreno dalle camere dei nidi di formiche. Questi dati hanno indicato che i modelli di cui sopra sono stati influenzati da batteri derivati ​​dagli ambienti circostanti dei bruchi, piuttosto che attraverso i trasferimenti dalle formiche. Pertanto, mentre le comunità batteriche vengono sostanzialmente riorganizzate nel corso del ciclo di vita di P. alcon bruchi, sembra che non si basino sui trasferimenti di batteri dalle formiche ospiti per completare il loro sviluppo.

Parole chiave: Sequenziamento dell'amplicone 16S Lepidotteri Lycaenidae Farfalle spiroplasma Mirmecofilia.

Dichiarazione di conflitto di interessi

Cifre

Composizione della comunità batterica all'interno Phengaris…

Composizione della comunità batterica all'interno Phengaris alcol bruchi e Myrmica schencki operaie e larve...

Rappresentazioni multivariate della comunità batterica...

Rappresentazioni multivariate della composizione della comunità batterica (diversità beta), utilizzando lo scaling multidimensionale non metrico (NMDS)...

Mappa termica delle 40 OTU più abbondanti, con raggruppamento Bray-Curtis dei tipi di campioni...

Boxplot che rappresentano l'rRNA 16S totale...

Boxplot che rappresentano le copie totali del gene rRNA 16S per microlitro di estrazione del DNA in...


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